Evolución natural de los sistemas de producción agrícola y sus enemigos naturales

La evolución natural de los sistemas de producción agraria han derivado en los últimos años hacia métodos de control de plagas y enfermedades más racionales y respetuosos con el medio ambiente. Estas nuevas técnicas han derivado hacia el concepto y desarrollo de la Producción Integrada.

Bien es sabido, que el uso exclusivo de sustancias químicas presenta ciertos inconvenientes como son:

• la selección de nuevas resistencias a los insecticidas en las poblaciones de plagas.
• el resurgimiento de las poblaciones tratadas.
• residuos, riesgos y complicaciones legales.
• destrucción de especies beneficiosas.
• costo de fumigantes, en equipo, mano de obra y material.

Por ello nace el concepto de Lucha Integrada, método de control de plagas y enfermedades en el que se emplean conjuntamente productos químicos, insectos útiles y prácticas culturales. El objetivo fundamental de este tipo de agricultura, es el control racional y eficaz de las plagas y enfermedades, reduciendo la cantidad de residuos de los productos que se van a recolectar.

También se puede hablar de Lucha Biológica o Lucha Natural, que es la manipulación deliberada por el hombre de parasitoides, depredadores y patógenos de las especies plaga, dentro del agrosistema, diseñada o proyectada para reducir la población plaga a un nivel que no produzca daños económicamente importantes.

A continuación, en este documento, se tratará de introducir al lector en el mundo de los enemigos naturales de los artrópodos plaga.

TIPOS DE ENEMIGOS NATURALES DE ARTRÓPODOS.

La mayoría de las plagas tienen varios enemigos naturales y la abundancia de estos últimos es por tanto muy grande. Estos enemigos naturales se pueden clasificar en tres grandes grupos: parásitos, depredadores y patógenos.

Los parásitos son insectos entomófagos que atacan a una sola presa u hospedero. Entre los insectos existe un tipo especial de parasitismo que acaba con la muerte del hospedero y recibe el nombre particular de parasitoide. Los parasitoides son aquellos insectos cuyo desarrollo tiene lugar sobre o dentro de otro insecto fitófago. Es una relación de parasitismo que sólo se presenta en insectos. El parasitoide se come vivo al insecto plaga, rompe el tegumento y la larva se convierte en pupa y de aquí en adulto. Ejercen un papel muy importante en el control de plagas.

Los depredadores son otros insectos o ácaros que no causan daño al cultivo pero capturan y se alimentan de otros insectos y ácaros fitófagos plaga. Difieren de los parasitoides porque atacan a varias presas durante su vida. En la mayoría de los casos son las larvas y los adultos de los depredadores los que buscan activamente a sus presas y se alimentan de ellas.

Los entomopatógenos son microorganismos que producen enfermedades a los insectos, siendo el agente causal muy diverso. Penetran en la especie plaga a través del tubo digestivo o del tegumento dando lugar a la expresión de la enfermedad que provoca la muerte del hospedante. Los entomopatógenos son los únicos que no buscan de forma activa a sus presas, a excepción de los nemátodos.

CARACTERÍSTICAS DEL PARASITISMO EN INSECTOS.

La mayoría de los parásitos pertenecen a los órdenes de dípteros e himenópteros. Son los estados adultos los que buscan al huésped sobre el que ponen uno o varios huevos. Unos parasitoides se desarrollan sobre la plaga (parásitos externos) y otros dentro de ella (parásitos internos). Cuando la larva es madura puede hacerse pupa dentro o fuera del huésped.

Normalmente sólo son parásitos en sus estados inmaduros, mientras que en su forma adulta son de vida libre. El hospedante es otro insecto que muere como consecuencia del parasitismo. El tamaño de estos parásitos es relativamente grande en comparación con el de su hospedero.

Normalmente el proceso general de parasitismo se desarrolla de la siguiente manera. El parasitoide se alimenta de la hemolinfa de su hospedador, que sigue vivo pero sin síntomas evidentes. A medida que el parasitoide crece ataca progresivamente los órganos vitales de su huésped y entonces éste cesa su actividad pero continua viviendo ya que el entomófago evita atacar órganos que produzcan la muerte. Cuando el parasitoide llega al final de su desarrollo da muerte a su víctima y acaba de consumirla, y posteriormente se transforma en pupa dentro de los restos o bien tejiendo un capullo de seda en el exterior.

La hembra de himenóptero hace la puesta en el interior del cuerpo o del huevo del huésped, puede depositarlo sobre el cuerpo del huésped o en las proximidades de éste, después de haberlo anestesiado. Entonces de estos huevos emergen una o varias larvas se desarrollan a expensas del huésped que muere. La larva de himenóptero a continuación se transforma en ninfa el interior o junto a los restos del huésped, esta fase del parasitismo es la más fácil de observar en el campo.

Sin embargo, la hembra de taquínido hace la puesta en el interior o sobre el cuerpo del huésped o en sus proximidades. La larva del taquínido se alimenta a expensas del huésped. La muerte del huésped tiene lugar al final del desarrollo de la larva y la ninfosis se produce generalmente junto a los restos del huésped.

La especificidad de los parasitoides es variable, pudiendo ser:

• Parasitoides monófagos o específicos. Solo parasitan a una especie de huésped. En la Lucha Integrada son los más empleados ya que es importante que no actúen sobre otros insectos indiferentes o no interesantes que no causen plaga.
• Olífagos. Parasitan huéspedes distintos pero pertenecientes a la misma familia.
• Polífagos. Parasitan huéspedes distintos y de diferentes familias.

Respecto al estado parasitado, normalmente los parasitoides se especializan en una sola fase del huésped, pudiendo ser los estados de huevo, larva o ninfa, pupa o adulto. Algunas especies parasitan en varios estadios, como: huevo + larva, larva + pupa, huevo + larva + pupa excepcionalmente.

Los hospedadores pueden ser:

• Para dípteros taquínidos: orugas de lepidópteros, larvas y adultos de coleópteros.
• Para himenópteros: huevos, orugas, pupas de lepidópteros, larvas y adultos de coleópteros, homópteros, dípteros, etc.

La mayoría de los parasitoides tienen la capacidad para discriminar entre presas sanas y parasitadas, y tienden a evitar las puestas en estas últimas. La hembra del parasitoide capta al huésped mediante receptores sensoriales en las antenas, tarsos u ovipositor. Cuando una hembra parasita a un huésped, lo impregna de una feromona (kairomonas) para que otra hembra de la misma especie lo detecte y lo discrimine. Los adultos de los parasitoides se alimentan, bien de sustancias azucaradas tales como néctar de flores, exudaciones de las plantas o melaza excretada por hotópteros, o bien de la hemolinfa de los hospederos en los que realizan picaduras nutricionales antes de depositar los huevos, es el denominado host feeding.

Se pueden distinguir varios tipos de parasitismo:

a) Según el número:

• Parasitismo solitario. Se presenta cuando se encuentra un solo parásito atacando a un hospedero.
• Parasitismo gregario. La hembra deposita varios huevos dentro del huésped, donde se desarrollan varios individuos

b) Por la forma:

• Superparasitismo. Tiene lugar cuando hay una superabundancia de parásitos de una sola especie atacando a un solo individuo de hospedero. A veces este superparasitismo es obligado, bien por proceder de poliembrionía en la que varios individuos proceden de un solo huevo y emergen de un solo hospedero habiendo completado perfectamente su desarrollo a veces en número de cientos o miles, bien por proceder de varios huevos que se desarrollan perfectamente en un solo hospedero. El superparasistismo puede ser no obligado, como consecuencia de errores de la hembra o de una fuerte competencia debida a la escasez de hospederos adecuados.
• Hiperparasitismo. Es un parásito que parasita a otro parásito. Suele suceder en parásitos de pulgones.

c) Por el lugar:

• Endoparásitos. Cuando el parasitismo es interno y depende de los factores fisiológicos del huésped. Esta forma de parasitismo la realizan los dípteros taquínidos y los himenópteros.
• Ectoparásitos. Cuando el parasitismo es externo. Lo realizan los himenópteros y depende de los factores climáticos principalmente.

DEPREDADORES.

Los insectos y ácaros depredadores de especies plaga suelen alimentarse de varias presas a lo largo de su vida. Las presas suelen ser de menor talla que el depredador. Las larvas y adultos son móviles y pueden ser ambos depredadores.

ENTOMOPATÓGENOS.

Dentro de los agentes entomopatógenos se incluyen bacterias, hongos, virus, nemátodos y protozoos fundamentalmente. Generalmente se caracterizan por su escasa toxicidad sobre otros organismos del ambiente, por su aptitud para ser tratados industrialmente, es decir, se cultivan, formulan, empaquetan, almacenan y se comercializan como un insecticida convencional. Estos insecticidas biológicos penetran en el insecto plaga por ingestión, y también por contacto en el caso de los hongos.

Virus.

Se han encontrado hasta 450 especies de virus patógenos de insectos y ácaros. Estos virus están constituidos por una nucleocápsida o estructura formada por un ácido nucleico y una envoltura proteica. Según su estructura, los virus de los insectos pueden dividirse en dos grupos:

• Virus incluidos. Existe una matriz amorfa proteica donde está incluida la nucleocápside. Dentro de ellos encontramos los virus de las poliedrosis (nucleares o citoplasmáticas) y los virus de las granulosis (nucleares o citoplasmáticas).
• Virus no incluidos. Son difíciles de detectar, por lo que no son muy estudiados.

En el cuadro adjunto se recogen las características de las familias más importantes de virus que actúan como entomopatógenos.

Tipos de virus entomopatógenos
FAMILIA	GÉNERO	Ácido nucleico	Forma de la partícula	Cuerpo de inclusión	HOSPEDANTES
BACULOVIRIDAE	BACULOVIRUS	ADN	varilla	SI	Neuroptera, Trichoptera, Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera, Coleoptera y Acari. No vertebrados ni plantas
POXVIRIDAE	ENTOMOPOXIVIRUS	ADN	ovoide	SI	Lepidoptera, Orthoptera, Coleoptera y Diptera. Vertebrados, no plantas.
REOVIRIDAE	VIRUS DE LA POLIEDROSIS CITOPLASMÁTICA	ARN	icosaedro	SI	Lepidoptera y Diptera. Vertebrados y plantas.

Quizá de todos ellos, el más destacado es el virus de la poliedrosis nuclear, que se ha aplicado con éxito en el control de lepidópteros noctuidos. Normalmente la transmisión se realiza por vía oral junto al alimento que toma el insecto plaga. Otras formas de infección es a través de la hembra infectada o infección transovárica, las larvas de la plaga se comen el corión del huevo y se infectan. También se transmiten mediante parasitoides que actúan como vector. Los virus atraviesan el epitelio intestinal hasta el tejido de replicación del insecto y ácaro plaga, causando la muerte.

Los síntomas morfológicos, fisiológicos y de comportamiento variado, que se manifiestan en los individuos afectados dependen del tipo de virus y del hospedante principalmente. Las larvas enfermas presentan lentitud de movimientos, falta de apetito, y un color blanquecino que más tarde se torna oscuro. Las larvas se desplazan lentamente hacia el ápice de la planta, en donde se cuelgan con las propatas y mueren. El esqueleto externo queda como un saco, que cuando se desintegra libera su contenido infestado de partículas virales, que caen sobre las hojas inferiores. Más tarde las larvas sanas de la especie plaga, las ingieren y mueren.

Los virus entomopatógenos disponibles comercialmente se caracterizan por degradarse fácilmente con el sol por lo que van provistos de protectores solares. Su uso excesivo puede provocar efectos mutagénicos no deseados. En España no está autorizado su empleo. Destacan:

• VPN. Afecta a Lymatrina spp y a Helicoverpa spp.
• VPN (autorizado en España): Cydia pomonella (manzano y peral).

Bacterias.

Destaca el empleo de Bacillus thuringiensis para el control de larvas de lepidópteros que atacan a plantas agrícolas y forestales. Destaca su acción sobre Heliothis, Pieris, Plusia, Plutella, Ostrinia, Capua, Prays y Cacoecia, entre las plagas agrícolas. Entre las plagas forestales destacan la procesionaria, Lymantrinia, Malacosoma, Euproctis y Tortryx viridiana. Las bacterias son protistas procarióticos y se distinguen dos grupos:

• Bacterias propiamente patogénicas.
• Bacterias potencialmente patogénicas: actúan en situaciones de stress, heridas, etc.

Su transmisión es horizontal y la presa las adquiere por ingestión. También hay vectores como parasitoides y depredadores que transmiten la bacteria de un individuo a otro.

Bacillus thuringiensis presenta esporas con cristal para esporal que se libera en el estómago del individuo plaga. Este cristal es tóxico y paraliza el tubo digestivo impidiendo los movimientos peristálticos, por lo que el insecto no se alimenta y muere por inanición. En el tubo digestivo se multiplican las bacterias hasta que rompen el epitelio y entran en el resto de órganos y tejidos vitales del insecto. En plantas transgénicas se ha conseguido que la planta produzca esta toxina, como es el caso del maíz transgénico para el control de lepidópteros noctuidos.

Normalmente los síntomas que presentan los individuos enfermos están asociados con la alimentación y asimilación. La bacteria provoca inicialmente diarreas y parálisis intestinal. Esto da lugar a que los movimientos del individuo plaga afectado sean muy lentos, seguidos de convulsiones y de una parálisis general. Las larvas afectadas cambian de color, frecuentemente a negro-marrón.

En España existen hasta 28 preparados comerciales de bacterias entomopatógenas, y su acción depende de la raza elegida para cada tipo de plaga, destacan:

• Bacillus thuringiensis aizawai. Lepidópteros.
• Bacillus thuringiensis irraelensis. Dípteros (mosquitos).
• Bacillus thuringiensis kurstaqui. Lepidópteros.
• Bacillus thuringiensis tenebrionis. Coleópteros.

BT es un producto de nula toxicidad para animales superiores y resulta totalmente inocuo para otros insectos, entre ellos los artrópodos útiles. Es también inocuo para las abejas y abejorros. Parece que tampoco es posible el desarrollo de resistencias a este patógeno por parte de las plagas.

Sin embargo, el empleo de bacterias entomopatógenas presenta algunos inconvenientes. Suelen persistir poco tiempo sobre las hojas, normalmente de 7 a 10 días. Su dispersión es bastante ineficiente ya que unido a la escasa producción de esporas y de toxinas en insectos muertos determina que las epizootias producidas por bacterias sean raras en el campo. Normalmente la susceptibilidad a la infección bacteriana en la población plaga es muy heterogénea, existiendo individuos muy sensibles y otros muy resistentes.

Hongos entomopatógenos.

Son organismos heterótrofos (falta de fotosíntesis), que poseen células quitinizadas, normalmente no móviles.
El inicio de la infección se realiza por germinación de las esporas del hongo sobre el tegumento del individuo plaga. La dispersión de las esporas se realiza por contaminación ambiental a través del viento, la lluvia e incluso individuos enfermos al entrar en contacto con otros sanos. Normalmente son especies específicas o de amplio espectro de hospedantes (insectos y ácaros). El hongo sale del insecto enfermo a través de las aperturas (boca, ano, orificios de unión de los tegumentos y artejos) y en el exterior forma sus estructuras fructíferas y las esporas.

Los individuos enfermos no se alimentan, presentan debilidad y desorientación y cambian de color, presentando manchas oscuras sobre el tegumento, que se corresponden con las esporas germinadas del hongo.

Normalmente, los hongos, son entomatógenos de acción lenta. Algunos atacan a gran cantidad de especies distintas de insectos. Pero estos productos dependen generalmente de las condiciones ambientales de temperatura (25º C) y de elevada humedad relativa para que su desarrollo y acción patógena sea la adecuada. Se suelen comercializar en preparados a base de esporas que deben estar en agua unas 24 horas antes de su aplicación.

Generalmente tardan una semana como mínimo en eliminar a la víctima o al menos en que esta deje de alimentarse. Son adecuados para su aplicación por introducción, manipulación ambiental o aumento inoculativo, pero no para aumentos inundativos.

Comercialmente destacan los siguientes hongos entomopatógenos:

• Beauveria bassiana: Coleópteros.
• Verticillium lecanii: Áfidos, moscas blancas y tisanópteros.
• Metarrhizium anisoplinae: Homópteros, en general.

Protozoos.

Existen especies con ciclos de vida muy complejos. Hay protozoos patógenos de personas y otro sólo de plantas o insectos. No se emplean mucho en el control de insectos debido a esta falta de especificad por parte de la mayoría de las especies de protozoos.

Los estados infectivos del protozoo (esporas, quistes, etc) penetran en el tubo digestivo del insecto, y lo colonizan hasta llegar al aparato excretor. Cuando la espora penetra en el tubo digestivo, germina gracias al pH ácido del estómago, se forma el protozoo y produce nuevas esporas. Los insectos mueren por falta de asimilación de los elementos nutritivos.

Los síntomas característicos de los individuos enfermos se resumen en la aparición de deformaciones y dificultades en la muda, junto a una baja actividad de alimentación. El protozoo más comercializado es Nosema locustae, que afecta a ortópteros (langostas).

Nematodos.

Atacan a distintos grupos de insectos. Precisan de un medio de cierta humedad para su infección activa. Normalmente actúan sobre insectos que tienen parte de su ciclo de cida en el suelo, donde la humedad es mayor.

Se distinguen tres tipos de nematodos entomófagos:

• Nemátodos más primitivos. Son patógenos pero comedores de bacterias del grupo Rhabditoides. El nematodo penetra en el insecto y segrega en él una bacteria a la que está asociado. El nemátodo se alimenta de las bacterias que segrega y que se desarrollan en el interior del insecto. Destacan los nematodos de los géneros Neoaplectana y Heterorhabditis.
• Nemátodos evolucionados. Se trata de nematodos fitopatógenos que han evolucionado hacia formas patógenas de insectos. Emplean el estilete para penetrar en el insecto. Destacan los grupos Aphelenchida y Tylenchida.
• Nemátodos depredadores. Pertenecientes al grupo Dorylaimida.

Comercialmente destacan Neoaplectana carpocapse, que afecta a lepidópteros y coleópteros, y Heterorhabdilis spp en lepidópteros.

ENEMIGOS NATURALES DE LAS PRINCIPALES PLAGAS DE HORTÍCOLAS.

En la siguiente tabla se recogen las especies de enemigos naturales disponibles comercialmente para el control de las principales plagas de cultivos hortícolas bajo invernadero. Para conocer con más detalle el manejo técnico de alguna de estas especies, se recomienda consultar la bibliografía especializada que figura al final de este documento.

Relación de especies de enemigos naturales comercializados para el control de plagas de cultivos hortícolas bajo invernadero.
PLAGA	Especies de Enemigos Naturales
MOSCA BLANCA	PARASITOIDES Encarsia formosa, Eretmocerus eremicus, Eretmocerus mundus
	DEPREDADORES Macrolophus caliginosus, Delphastus pusillus
	ENTOMOPATÓGENOS Verticillium lecanii
MINADORES DE HOJA	PARASITOIDES Dacnusa sibirica, Opius pallipes, Diglyphus isaea
PULGONES	PARASITOIDES Aphidius colemani, Aphidius ervi, Aphelinus abdominalis
	DEPREDADORES Adalia bipunctata, Hippodamia convergens, Aphidoletes aphidimyza, Chrysoperla carnea, Chrysopa carnea, Harmonia axyridis
	ENTOMOPATÓGENOS Verticillium lecanii
ARAÑA ROJA	DEPREDADORES Neoseiulus californicus, Amblyseius californicus, Phytoseiulus persimilis, Feltiella acarisuga, Therodiplosis persicae
TRIPS	DEPREDADORES Amblyseius degenerans, Amblyseius cucumeris, Neoseilus californicus,Orius albidipennis, Orius laevigatus, Orius majusculus, Orius insidiosus, Hypoaspis aculeifer, Hypoaspis miles
	ENTOMOPATÓGENOS Verticillium lecanii
ORUGAS	PARASITOIDES Trichogramma evanescens,Trichogramma brassicae
	DEPREDADORES Podisus maculiventris,Macrolophus caliginosus
	ENTOMOPATÓGENOS Bacillus thuringiensis var. kurstaki
COCHINILLAS	PARASITOIDES Leptomastix dactylopii,Anagyrus pseudococci
	DEPREDADORES Cryptolaemus montrouzieri