La presencia del Huanglongbing

en el limón mexicano y persa

1. Introducción

2. Causante de la enfermedad

3. Síntomas más característicos

4. Dispersión del HLB

1. Introducción

El Huanglongbing, conocido con el acrónimo HLB, es una enfermedad que afecta a los cítricos. No solamente a limones, también a otros árboles como naranjos, mandarinos o toronjos, entre otros. Tiene una gran incidencia a nivel mundial, manifestándose en más de 40 países y siendo considerada como una de las enfermedades más destructivas de los cítricos en el orbe. La facilidad y rapidez de dispersión que posee, asociadas a ciertos organismos vectores, son factores que dificultan mucho su control y le confieren una notable peligrosidad para los huertos de cítricos de cualquier región. A pesar de que, a veces, puede ser confundida con deficiencias nutricionales o daños producidos por plagas u otras enfermedades, es muy importante prestar atención a los síntomas que se presenten para realizar una identificación lo más temprana posible, evitando así que los problemas se multipliquen con el paso del tiempo.

2. Causante de la enfermedad

El término de esta enfermedad es de origen chino, que significa literalmente “enfermedad del dragón amarillo”, siendo conocida igualmente como la “enfermedad del brote amarillo”. También se denomina “enverdecimiento”, o en inglés, “greening” o “ex-greening”.

El organismo responsable de esta severa afección es la bacteria Candidatus Liberibacter spp., que presenta tres tipos de especies diferentes (Bové, 2006):

• Candidatus Liberibacter asiaticus (enfermedad asiática), que se encuentra ampliamente distribuida en plantaciones de cítricos de Asia, así como en Brasil, Florida, México y El Caribe.

• Candidatus Liberibacter africanus (enfermedad africana), registrada en algunas regiones citrícolas de África.

• Candidatus Liberibacter americanus (enfermedad americana), que fue detectada en Brasil y, recientemente, está localizada en Asia.

En México, el Huanglongbing (HLB) de los cítricos se asocia a la especie Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas), cuya primera detección en el país se produjo en julio de 2009, en árboles de limón mexicano, en Tizimín, Yucatán. Posteriormente, fue reportado en árboles de la misma especie en los estados de Nayarit y Jalisco. En abril de 2010 se informó de la presencia de esta enfermedad en la región productora de limón mexicano de Tecomán, Colima (Trujillo, 2010).

La manifestación de la enfermedad está firmemente asociada a la presencia de esta alphaproteobacteria del tipo Gram-negativa. De hecho, reforzando esta relación, se puede mencionar un estudio realizado por Flores-Sánchez et al. (2015), en el que se confirmó, mediante técnicas PCR en tiempo real, la condición sanitaria de árboles seleccionados como sanos y enfermos, donde los árboles infectados mostraron diferentes concentraciones de CLas, detectándose asimismo que la intensidad de los síntomas inducidos está en función de la concentración bacteriana. Por tanto, existe una relación entre la severidad de HLB a través de la expresión de los síntomas y el incremento de inóculo de la bacteria en la planta.

De forma general, Candidatus Liberibacter afecta a los tejidos del floema (Folimonova et al., 2010), distribuyéndose de manera heterogénea. Un aspecto llamativo es que, a pesar de encontrarse en numerosas partes del árbol como son la corteza, la nervadura central de las hojas, las raíces, diferentes partes florales y los frutos, donde se ha registrado una alta concentración en el pedúnculo de los mismos, esta bacteria no se ha encontrado en el endospermo y en los embriones de semillas procedentes de frutos infectados (Tatineni et al., 2008).

En definitiva, el Huanglongbing causa fuertes problemas para la traslocación de los asimilados en las plantas hospederas (Bové, 2006). Además, histológicamente, se origina un incremento de almidón en el mesófilo del limón mexicano y persa. En naranja dulce se concentra en el parénquima de empalizada, pero en todos los casos se produce hiperplasia, lo que ocasiona un colapso del floema (Esquivel-Chávez et al., 2012).

3. Síntomas más característicos

En nuestro país, la mayor severidad de síntomas fisiológicos e histológicos causados por el HLB se producen en el limón mexicano (Citrus aurantifolia Swingle Christm.) y en el limón persa (Citrus latifolia Tanaka) (Esquivel-Chávez et al., 2012).

En un trabajo de investigación desarrollado por Robles-González et al. (2013) en limón mexicano en el municipio de Tecomán, Colima, los árboles afectados por la enfermedad presentaban los síntomas por sectores, inicialmente pequeños, inferiores a 1 m² de su copa, cuya apariencia era clorótica, debido a que varias de sus ramas presentaban hojas con manchas amarillentas, con el moteado asimétrico característico del HLB. Esta distribución sectorizada de los síntomas también es descrita por Bové (2006) en otros cítricos.

Los autores de este estudio describen una evolución de los síntomas con el paso del tiempo. Así, cuando los brotes vegetativos de árboles infectados crecen, desde su emergencia, presentan un aspecto vigoroso, sin síntomas del HLB, mostrando un color verde claro, muy similar al observado en brotes vegetativos de la misma edad, desarrollados en árboles sanos.

Sin embargo, cuando los brotes alcanzaron entre 45 y 60 días de edad, las hojas empezaron a mostrar pequeños puntos de color amarillento, distribuidos en toda la lámina foliar. Unos 10 días después, esas pequeñas manchas evolucionaron hasta formar un moteado difuso con distribución irregular en la hoja. Asimismo, las manchas que formaron este moteado, generalmente, no cruzaron al otro lado de la vena central, lo que proporciona la característica de distribución asimétrica, tan propia de esta enfermedad y la distingue de posibles síntomas de deficiencias nutricionales como señalan Gottwald et al. (2007).

Continuando con dicha evolución, cuando los brotes vegetativos tuvieron 90 días de edad, las manchas amarillentas, en la mayoría de las hojas, crecieron hasta que, prácticamente, desapareció el color verde característico de la especie. Entonces, se apreciaron pequeñas manchas verdes sobre una superficie ya amarillenta, dando lugar a hojas seniles, que sufrían en muchos casos una abscisión prematura en su articulación con el peciolo, obteniendo como resultado una apreciable disminución en la densidad del follaje.

En lo que respecta a los frutos, la enfermedad reduce su tamaño, solamente en los sectores sintomáticos (Bassanezi et al., 2011), debido probablemente a una reducción de la actividad fotosintética como consecuencia de las grandes manchas cloróticas en las hojas de las partes afectadas del árbol, así como a cierto grado de defoliación.

Por otra parte, la maduración irregular sólo se ha observado en limón mexicano, la cual se inicia con un color amarillento en la parte basal y puede terminar con la caída de frutos, según Robles-González et al. (2013), cuyas conclusiones de su trabajo señalan que, a pesar de sufrir una afección del 100 % de la copa del árbol, no se ha visto afectada la forma de la fruta ni otras características tales como el porcentaje de jugo, el grosor de la cáscara, el número de semillas, la acidez, el contenido de ácido ascórbico o los grados Brix, como ha sido reportado en otras regiones y para otras especies de cítricos (Bové, 2006; Bassanezi et al., 2009; Baldwin et al., 2010; Bassanezi et al., 2011).

Los síntomas de HLB observados en limón persa pueden mencionarse según el estudio de Flores-Sánchez et al. (2015), llevado a cabo en Tizimín, Yucatán. En dicho trabajo, los síntomas en hojas se detectaron sin un patrón de distribución en el dosel de los árboles. Estos síntomas se iniciaron con moteados difusos, que aumentaron de tamaño hasta definirse claramente y formar manchas angulares internerviales, las cuales se distorsionaron en puntos cloróticos que invadieron la lámina foliar.

En plantas con infección severa se ha observado cierto engrosamiento y acorchamiento de la nervadura central, ofreciendo un aspecto coriáceo. Finalmente, se ha apreciado un amarillamiento medianamente intenso y generalizado en la lámina foliar, sin llegar a la abscisión como sucede en el limón mexicano, cuyos síntomas ocurren con mayor velocidad (Robles-González et al., 2013).

Los frutos de limón persa evaluados por Flores-Sánchez et al. (2015) carecieron de los síntomas característicamente atribuibles a HLB, aún en frutos provenientes de árboles con severidad del 100 %, como los que se identifican en cítricos dulces (Bassanezi et al., 2009) y en limón mexicano (Robles-González et al., 2013), como maduración irregular y caída de frutos.

Estos trabajos de investigación sugieren que, en México, los cítricos agrios exhiben síntomas con mayor velocidad, intensidad y generalización en el dosel que los reportados en otros países (Bové, 2006; Brlansky et al., 2009).

4. Dispersión del HLB

Hemos visto que la causante de esta enfermedad que afecta a los cítricos es la bacteria Candidatus Liberibacter spp. Sin embargo, la propagación de ésta se produce, principalmente, a través de dos medios. Por un lado, por el manejo y el transporte de material vegetal infectado, por ejemplo, al realizar los injertos y, por otro, debido a la acción de insectos vectores que transmiten la enfermedad, concretamente dos:

• Diaphorina citri (conocido como el psílido asiático, que transmite las variantes asiática y americana).

• Trioza erytreae (psílido africano, que transmite la enfermedad africana).

En México, el principal vector es Diaphorina citri, (Halbert y Manjunath, 2004; Hall et al., 2013), el cual vive y se desarrolla en todas las especies de cítricos del país. De este modo, una vez que el psílido asiático porta la enfermedad, la llevará para el resto de su vida, infectando cada árbol del que se alimente.

Es importante señalar que existen plantas como la Murraya paniculata o el mirto, utilizadas como ornamentales, que también son portadoras de la bacteria, aunque no muestran síntomas de la misma. No obstante, pueden ser una fuente de inóculo del HLB, ya que también son hospederos del vector de la enfermedad.

En relación a lo anterior, se puede asegurar que la vigilancia del material vegetal, así como el control del psílido vector resultan determinantes a la hora de frenar o reducir la diseminación de la enfermedad por los huertos de limoneros en particular y de cítricos en general.

En este sentido, Bassanezi et al. (2010) señalan que, cuando se detecta un árbol con síntomas del HLB, puede haber ya árboles infectados, pero que permanecen asintomáticos, lo que se vuelve más grave si, además, no se ejerce ninguna acción de control del vector en ese predio. También hay que tener presente que, en un breve intervalo de tiempo, el número de árboles afectados se incrementa, así como el número y el tamaño de los sectores sintomáticos en los árboles, coincidiendo con Bassanezi et al. (2011), quienes señalan que en una situación endémica o sin un efectivo control del vector, la progresión de la enfermedad y el incremento de la severidad de los síntomas en la copa del árbol son muy rápidos.

Finalmente, como muestra de la importancia de control del psílido asiático, Robles-González et al. (2013) realizan una comparación entre dos situaciones. En la primera, el control biológico de la plaga se interrumpió unido a un escaso uso de insecticidas, lo que permitió la presencia de altas poblaciones de adultos y ninfas de este insecto. Esto provocó condiciones favorables para la rápida diseminación de la enfermedad, observándose en poco tiempo síntomas en, prácticamente, toda la copa de los árboles afectados. En cambio, en la segunda situación, con árboles de la misma edad y ubicados en la misma zona, se realizó un mejor control del psílido, lo que redujo claramente, tanto la frecuencia de árboles con síntomas de HLB como la proporción afectada de su copa por la enfermedad.

Esto confirma que la rápida dispersión de la enfermedad se debe más a las infecciones múltiples provocadas por las altas poblaciones de psílidos infectivos presentes que por la distribución sistémica de la bacteria en los árboles.