Hongos causantes de la mancha negra

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Introducción

El cultivo de brócoli es importante para el país en la actualidad, tanto en los procesos de producción y cosecha como en el manipulado y exportación, generando beneficios económicos, así como un buen número de empleos, repartidos aproximadamente en 2/3 aplicados en el proceso del vegetal congelado y 1/3 en el brócoli fresco, según datos de SAGARPA. Sin embargo, el brócoli sufre el ataque de diversos patógenos, principalmente hongos y bacterias, en determinados periodos del cultivo, sobre todo cuando se dan condiciones ambientales cálidas y húmedas, que desencadenan la aparición de diversas enfermedades. Uno de los géneros de hongos que más daños causan al brócoli, y también a las crucíferas en general, es Alternaria, con tres especies especialmente importantes: A. brassicae, A. brassicicola y A. japonica, responsables de la conocida enfermedad de la “Mancha negra de la hoja” o “Mancha negra de las crucíferas”.

Descripción de las especies patógenas

El género Alternaria engloba una amplia gama de especies distribuidas por todo el mundo y que atacan a una gran variedad de plantas, tanto cultivadas como malezas silvestres. Se han reportado más de 100 especies de este género, entre saprófitas cosmopolitas, ampliamente distribuidas en el suelo y en la materia orgánica en descomposición, y patógenas de plantas, que pueden invadir los cultivos antes y después de la cosecha (Fraire et al., 2010; Woudenberg et al., 2013).

En el grupo de las especies fitopatógenas, el Departamento de Sanidad Vegetal de la SAGARPA-SENASICA destaca un complejo de tres especies: A. brassicicola, A. brassicae y A. japonica, las cuales pueden actuar de manera individual o simultánea en el mismo hospedante, siendo las responsables de causar la enfermedad del tizón o mancha negra en muchas especies cultivables del género Brassica (Iacomi-Vasilescu et al., 2002; Singh et al., 2014). También hay que considerar a la especie A. tenuissima, aunque ésta se encuentra asociada a cultivos de cebolla (Allium cepa) y arándano (Vaccinum corymbosum) (SNAVMP, 2020).

A continuación, se van a describir algunos aspectos relacionados con estas tres especies patógenas de Alternaria para un mejor conocimiento de las mismas. Son los siguientes:

– Alternaria brassicae (Berk.)

  • Sinonimias: Macrosporium brassicae Berk.

Sporidesmium exitiosum J.G. Kühn

Cercospora bloxamii Berk &Broome

  • Nombres comunes: Mancha negra de las crucíferas (español)

Black spot of crucifers (inglés)

Leaf blight of crucifers (inglés)

  • Morfología: Descripción de Nishikawa y Nakashima (2020): Colonias de 37.6 ± 1.6 mm de diámetro después de 7 días en medio de cultivo Papa Dextrosa Agar (PDA), a 25 °C. Crecimiento algodonoso, de color blanco a gris pálido o grisáceo verdoso y esporulación escasa. En el reverso, con centro de color verde oscuro a negro. Estructuras, sobre medio de cultivo V8 (Jugo de verduras V8), conidióforos de color marrón desde pálido hasta oscuro, de 38-183 x 6.11 µm. Conidios solitarios o en cadenas cortas de 1-4, subcilíndricos a oblongos, con ápice romo, de 33-160 x 8-33 µm, con 1-10 septos transversales y de 0-3 septos longitudinales, de color marrón de pálido a oscuro.

– Alternaria brassicicola (Schwein.) Wiltsshre

  • Sinonimias: Alternaria oleracea Milbr.

Helminthosporium brassicicola Schwein

Sporidesmium exittiosum J.G. Kiihn.

Macrosporium circinans Berk & M.A. Curtis.

Alternaria septorioides (Wested.) E.G. Simons.

Alternaria mimicula E.G. Simmons

Alternaria solidaccana E.G. Simmons

  • Nombres comunes: Mancha negra de las crucíferas (español)

Black spot of crucifers (inglés)

Scab of cucumber (inglés)

Alternaria blight (inglés)

  • Morfología: Descripción de Simmons (2007): Colonias de 4 a 5 cm de diámetro después de 5-7 días en medio de cultivo Papa Zanahoria Agar (PCA en inglés), con crecimiento y esporulación, formando de dos a tres anillos pobremente definidos de color marrón a negro. Estructuras en conidios catenulados en forma acropétala, cadenas sin ramificar con 10-20 esporas, aunque la ramificación múltiple de conidióforos y cadenas primarias es un carácter dominante. Conidios estrechamente ovoides o elipsoides. Los conidios iniciales tienen un rango de tamaño de 50-60 x 12-17 µm y 6-8 transeptos con 0-1 longisepto en algunos segmentos. Esporas ovoides intermedias de 30-40 x 15-18 µm y 4-5 transeptos con 0-2 longiseptos en algunos segmentos. Esporas ovoides más pequeñas de aproximadamente 10-25 x 6-10 µm y 1-3 transeptos sin longisepto. El conidio terminal en cualquier cadena tiene una célula apical redondeada.

– Alternaria japonica Yoshii (1941)

  • Sinonimias: Alternaria raphani Groves & Skolko

Alternaria mattiolae Neerg.

Alternaria nepalensis Simmons

  • Nombres comunes: Mancha negra de las crucíferas (español)

Black spot of crucifers (inglés)

Pod spot of radish (inglés)

  • Morfología: Descripción de Nishikawa y Nakashima (2020): Colonias en medio de cultivo PDA que alcanzan 6 ± 3 cm de diámetro en 7 días a 25°C, con hifas aéreas algodonosas blancas, gris pálido o grisáceo verde. En el reverso, centro verde oscuro a negro, esporulación escasa. En medio de cultivo PCA, los conidióforos son solitarios, cortos y estrechos de 18-80 x 4-6 µm. Conidios solitarios o en cadenas cortas y sin ramificaciones. Conidios ovoides, obclavados o elipsoides, de marrón a marrón pálido, de 20-68 x 8-25 µm, con 2-7 septos transversales (ocasionalmente con constricciones) y 0-4 septos longitudinales. Frecuentemente, con formación de clamidosporas intercalares en cadenas, tanto aéreas como sumergidas en el agar, de 10-21 x 8-16 µm.

Síntomas y daños

Esta enfermedad, conocida como “mancha negra”, afecta a todas las partes de la planta y puede ocurrir en cualquier estado de desarrollo del cultivo, viéndose afectados, como ya hemos dicho, además del brócoli, otras crucíferas como la col de brúcelas, la col, la coliflor, la col china, el colinabo y el nabo.

Generalmente, los síntomas ocurren en la parte aérea de las plantas, principalmente en hojas, tallos y cabezas florales (Iacomi-Vasilescu et al., 2002), manifestándose de forma inicial en hojas viejas y tallos (Kucharek, 1984), los cuales muestran manchas circulares amarillas en la etapa inicial de la enfermedad, mientras que las semillas suelen ser asintomáticas (Nishikawa y Nakashima, 2020).

Suele mantenerse en la superficie vegetal, extendiéndose la lesión al unirse las manchas necróticas, aunque sin avanzar a tejidos más internos de la planta (haces vasculares). Las lesiones son de color café oscuro y presentan diferentes tamaños, de 0.5 cm en adelante, según la gravedad de la infección. Estas lesiones aparecen en hojas y floretes, normalmente en forma de círculos concéntricos con un halo amarillo alrededor, donde el tejido afectado se cae y muestra un agujero que, en las hojas del brócoli, recuerdan la apariencia de un disparo (Kucharek, 1984).

Asimismo, puede presentarse en el cultivo en el estado de plántula, provocando necrosis y enanismo, incluso puede concluir finalmente en su muerte si continúa la progresión del hongo (Nowicki et al., 2012). La “mancha negra” también puede afectar a las cabezas del brócoli o floretes, causando su oscurecimiento. Este tipo de infecciones no suelen afectar al tamaño ni al peso de los mismos, pero sí a su apariencia, perturbando así su calidad comercial, lo que repercute en pérdidas económicas en el momento de su comercialización (González, 2018).

De manera más específica, según la especie de Alternaria implicada, Nishikawa y Nakashima (2020), describen los siguientes síntomas de las lesiones provocadas:

  • Alternaria brassicae: Manchas de color marrón claro a grisáceo o marrón oscuro, circulares de 0.5-12 mm de diámetro. En las nervaduras, las lesiones son oblongas o lineales y hundidas, mientras que las cabezas florales pueden presentar manchas negras.
  • Alternaria brassicicola: Manchas de color gris, café a negro, circulares de 8-12 mm de diámetro, normalmente con un halo clorótico. Las cabezas florales pueden sufrir una pudrición acuosa.
  • Alternaria japonica: Manchas similares a la causadas por A. brassicicola en color y tamaño, aunque las cabezas florales raramente presentan lesiones.

Estas lesiones, consecuencia del desarrollo de la enfermedad, suelen producirse durante el verano, con un clima cálido y una humedad relativa alta, lo cual favorece su presencia y dispersión, así como una merma de la producción y una depreciación del producto cosechado. Para Narro et al. (2005), este tipo de enfermedades causadas por hongos, son un problema significativo para la producción de brócoli en México, igual que para otras partes del mundo.

Las diversas especies de Alternaria ocasionan los principales daños al follaje de las plantas, a los floretes y también en la germinación de las semillas, cuya infección (de las semillas) por estos hongos deriva en marchitez, afectando de manera significativa al porcentaje de viabilidad de la germinación y provocando una reducción del rendimiento del cultivo en campo. Según ciertos autores (Iacomi-Vasilescu et al., 2002; Soengas et al., 2007; Meena et al., 2012; Singh et al., 2014), dicha reducción puede alcanzar cifras de hasta el 47 %, afectando hojas y cabezas florales, principalmente.

Mientras que A. brassicae y A. brassicicola afectan más a la parte aérea del cultivo, A. japonica y A. tenuissima, han sido asociados a semillas y cabezas florales de brócoli (Fraire-Cordero et al., 2010; Nishikawa y Nakashima, 2020). Estos daños provocados en los cultivos derivan en considerables pérdidas económicas, reduciendo su rendimiento y acelerando su senescencia durante el almacenamiento (Gorny et al., 2013; González, 2018).

Finalmente, en lo que respecta a los daños y pérdidas, fuera de nuestras fronteras, A. brassicae y A. brassicicola son considerados los patógenos más frecuentes y severos en Europa, donde la mayoría de variedades de este cultivo presentan susceptibilidad a ambos microorganismos (Evans et al., 1984). No obstante, de las dos especies, A. brassicicola es el hongo más difundido y el responsable de las mayores mermas de producción debido a su gran patogenicidad (Maude y Humpherson- Jones, 1977).

Desarrollo y dispersión

Según Ferreira y Boley (1991), en el caso del brócoli, los principales medios de infección de Alternaria son tres: a través del tallo, a través de las hojas y a través del florete. El hongo despliega rápidamente colonias de color gris blanquecino sobre la superficie de los tejidos vegetales, los cuales adquieren un color marrón oscuro tono café hasta negro una vez que han alcanzado su madurez y comienzan la producción de esporas (Kucharek, 1984; Fraire et al., 2010).

El desarrollo de las estructuras de infección del hongo, que son las esporas, así como de los síntomas de la enfermedad, dependen principalmente de la temperatura de incubación y de la humedad ambiental (Gorny et al., 2013). La efectividad de la germinación de las esporas de todas las especies de Alternaria está directamente relacionada con la temperatura, cuyos valores óptimos para su crecimiento oscila entre 18 º y 30 º C. Las infestaciones masivas ocurren a temperaturas comprendidas entre 20 º y 27 º C, a lo que hay que sumarle una elevada humedad relativa (superior al 95 %) que sea constante, al menos durante 12 – 20 horas (French, 2011; Nowicki, 2012).

Las formas de dispersión de estos fitopatógenos son diversas, siendo las más conocidas las siguientes:

  • A través del aire, por la acción del viento. Según Nowicki et al. (2012), pueden alcanzar distancias de hasta 1700 metros.
  • A través del agua, mediante la lluvia, la humedad ambiental existente o el riego.
  • A través de las semillas, donde las esporas pueden permanecer viables en la superficie de éstas hasta 2 años y, si la contaminación alcanza el interior, el micelio fúngico puede permanecer viable por más de 12 años (Ferreira y Boley, 1991; Sharma et al., 2013).
  • A través del suelo, donde el hongo también puede sobrevivir en los restos vegetales de crucíferas infestadas o en malezas (Gorny et al., 2013).
  • A través de herramientas de trabajo, maquinaria y personal del campo, donde las esporas pueden ir adheridas.
  • A través de insectos. Se ha observado que los escarabajos pueden transmitir el hongo a plantas sanas cuando los insectos se alimentan por primera vez de plantas infectadas (Nowicki et al., 2012; Gorny et al., 2013).

De este modo, la dispersión de las esporas se produce cuando las temperaturas son altas y hay poca humedad en el ambiente. Sin embargo, la germinación de éstas ocurre cuando existe humedad en la superficie de las hojas, si llueve o hay presencia persistente de rocío (más de 9 horas), entonces las esporas germinan e infectan los tejidos de las plantas (Gorny et al., 2013). Para diversos autores, las principales formas de dispersión se producen a través de los restos vegetales y por las semillas infectadas (Soengas et al., 2007; Kumar et al., 2016; Fátima et al., 2019).

Actualmente, en México, A. brassicicola, A. japonica y A. tenuissima se encuentran en la Lista de Plagas Reglamentadas en la importación de semillas de diversas especies ante la Convención Internacional de Protección Fitosanitaria (CIPF, 2015). En el Módulo de consulta de requisitos fitosanitarios para la importación de mercancías, se incluye a A. brassicicola en 58 claves de combinación que abarcan, además del brócoli, a cultivos de diversos orígenes y procedencias, como tomate, coliflor, col, etc. (SENASICA, 2020).

Medidas preventivas y de manejo

Las acciones que se adoptan antes y durante la aparición de la enfermedad van a ser fundamentales a la hora de realizar un cierto control de la misma. Es cierto que cuando las condiciones del entorno son favorables al desarrollo y a la dispersión de este hongo fitopatógeno es muy difícil de controlar, pero siempre se pueden, y se deben, aplicar medidas preventivas para evitar su aparición o, al menos, si aparece, que cause los mínimos daños posibles. Además de las medidas preventivas, también se pueden aplicar otras medidas de manejo durante el ciclo de cultivo para reducir, en la medida de lo posible, los ataques de la “mancha negra”.

Por ello, algunas de las medidas preventivas que se deben adoptar son las siguientes:

  • Utilizar semillas sanas y certificadas.
  • Tratar las semillas, en caso necesario, con agua caliente y/o aplicación de un fungicida.
  • Realizar revisiones de control en el semillero para detectar la presencia de la enfermedad.
  • Emplear variedades menos sensibles a estas especies de Alternaria.
  • Retirar los residuos de cultivos para reducir posibles fuentes de infección.
  • Eliminar las malezas de las crucíferas, como la mostacilla o mostaza silvestre, para disminuir el inóculo.
  • Realizar rotaciones con cultivos distintos a las crucíferas, al menos cada 3 años.
  • Evitar la incorporación al suelo de los restos de cosecha si éstos están infectados.

Todas estas medidas pueden ayudar a disminuir o evitar el ataque inicial de la “mancha negra” en los cultivos de brócoli, reduciendo así los daños y pérdidas económicas potenciales que puede llegar a causar.

Además de estas acciones con carácter preventivo, se pueden adoptar otras a lo largo del cultivo, las cuales van integradas en el propio manejo del mismo. Algunas de ellas son:

  • Realizar labores de seguimiento mediante observaciones para detectar la presencia del hongo, especialmente cuando se prevean condiciones favorables para su aparición.
  • Llevar a cabo una adecuada estrategia de riego y nutrición, evitando el exceso de humedad en el suelo y de vigor en las plantas.
  • Implementar en las parcelas de cultivo medios de protección frente a la lluvia o exceso de humedad, así como de las temperaturas ciertamente elevadas.
  • Aplicar tratamientos fitosanitarios con fungicidas de acción preventiva cuando se aproximen precipitaciones y temperaturas medias o cálidas.
  • Evitar o reducir la dispersión de la enfermedad, una vez que se ha detectado, con la aplicación de fungicidas al cultivo, especialmente durante los periodos cuya climatología sea favorable al desarrollo del hongo.

En lo que respecta a la aplicación de fungicidas, siempre se deben utilizar productos autorizados en el cultivo. Asimismo, también es importante planificar una estrategia fitosanitaria, en caso de ser necesaria, que integre la rotación de fungicidas con distinta forma de acción y materias activas de familias químicas diferentes, que puedan actuar de manera complementaria.

En definitiva, el conjunto de medidas, tanto preventivas como las aplicadas durante el cultivo, pueden reducir de manera considerable los daños de la enfermedad de la “mancha negra” a los cultivos de brócoli y otras crucíferas y, de este modo, evitar las pérdidas económicas que afectan a las exportaciones del brócoli mexicano.

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