Moho Gris o pudrición de la fresa

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Introducción

La pudrición o el moho gris que aparece en los cultivos de fresa se debe al hongo Botrytis cinerea, el cual es el responsable de esta enfermedad, no solamente en la fresa, sino también en una gran cantidad de cultivos diversos, como sucede en la mayoría de frutas y hortalizas. Este organismo fitopatógeno se extiende por muchas zonas del mundo, afectando, como ya hemos dicho, a numerosas plantas cultivadas diferentes, pudiendo causar severos daños, con las correspondientes pérdidas económicas, que pueden llegar a ser considerables si las condiciones ambientales le son favorables, donde el control de la enfermedad resulta tremendamente complicado.

Infección y propagación

Botrytis cinerea es uno de los hongos patógenos más comunes entre las plantas cultivadas, con una enorme capacidad infectiva, ya que puede colonizar a más de 200 especies distintas de huéspedes, siendo especialmente severo en frutas como la fresa y la uva. Se trata de un hongo necrótrofo, lo que implica que produce la muerte de su anfitrión para obtener los nutrientes que necesita. Igualmente, se trata de un hongo saprófito, el cual se alimenta de desechos orgánicos, por lo que puede afectar a frutos que ya han sido recolectados. 

Además de agresividad y facilidad de contagio, destaca su versatilidad, siendo capaz de crecer y reproducirse sobre tejidos vegetales dañados, senescentes y muertos, haciéndolo principalmente por medio de esporas asexuales o conidios, cuyas masas se extienden fácilmente por el aire, las salpicaduras de agua y el contacto físico. También tiene una segunda fase sexual (Botryotinia fuckeliana), consistente en una estructura pequeña en forma de champiñón (apotecio), la cual contiene un tipo de espora (ascospora), aunque esta fase no se suele encontrar con facilidad.

Bajo ciertas condiciones, B. cinerea puede producir esclerocios, que son unas estructuras duras, de color negro y con forma de oblonga a esférica. Estos esclerocios pueden resistir condiciones secas, calurosas y frías, germinando cuando dichas condiciones se vuelvan favorables para formar micelios capaces de colonizar un huésped, así como producir esporas. Si se presentan en los campos de fresa, pueden resultar una fuente importante de inóculo primario.

Este fitopatógeno puede ser introducido en el cultivo por distintos medios, entre los que destacan (Koike y Bolda, 2016): 

  • Los trasplantes del vivero o semillero, que pueden venir contaminados con esporas de Botrytis, o colonizados por micelios creciendo en las hojas y tejidos senescentes o muertos.
  • Las estructuras invernales (esclerocios) sobreviven en el suelo o en los residuos de plantas no recogidos del campo. 
  • Los micelios invernales están presentes en los residuos muertos o deteriorados que permanecen del cultivo anterior.
  • El hongo activo, que produce esporas y puede estar presente en los cultivos adyacentes, incluyendo siembras cercanas de vegetales y de fresas de segundo año.

Las condiciones que favorecen la aparición de esta enfermedad son la temperatura, la humedad relativa y la fenología del cultivo. La temperatura óptima oscila entre 15 º y 23 º C, aunque puede soportar un amplio rango, hasta 0 º C incluso, por lo que no resulta un factor tan determinante como sucede con la humedad relativa del aire, que debe ser elevada. De este modo, bajo condiciones frescas y húmedas, el moho gris producirá masas de conidios que se pueden dispersar a través de varios medios, como pueden ser: viento, salpicaduras de lluvia, gotas de condensación en el plástico (en cultivos protegidos), agua de riego e incluso los insectos pueden actuar como medio de transporte para los conidios.

Es importante señalar que, para que la infección se produzca, las esporas necesitan la presencia de agua libre en los tejidos de las plantas, así como los nutrientes necesarios (azúcares y materiales orgánicos). De esta forma, dichas infecciones pueden resultar extensas y constantes cuando se dan periodos prolongados de humedad elevada, con el entorno del cultivo humedecido y las hojas mojadas. Conforme la situación de humedad se prolongue o se incremente, la producción de esporas irá en aumento.

La infección también puede darse a través de estomas o heridas, apareciendo de esta forma tras los daños originados, por ejemplo, por las mordeduras de las orugas. Igualmente, cualquier daño causado por el agricultor al realizar las labores de poda, recolección u otras, pueden ser una oportunidad para que Botrytis cinerea penetre en la planta, ya que no puede hacerlo de forma directa si el tejido está sano porque le resulta muy duro. En estos casos, segrega ciertas enzimas que le ayudan a destruir la cutícula, que es la primera barrera celular del tejido vegetal. De esta manera, podrá atravesar la superficie dañada, débil o envejecida. El sistema inmunitario de la planta juega aquí un papel fundamental, influyendo en la velocidad a la que se puede desarrollar la infección, aunque en la disminución de las defensas naturales también está implicada la humedad relativa del aire.

Según Koike y Bolda (2016), las esporas que caen sobre las hojas nuevas pueden causar una infección sin síntomas, donde el fitopatógeno reside, en un estado inactivo, dentro del tejido de las hojas hasta que éstas alcancen su madurez y comiencen la senescencia, momento en el cual se activará, colonizando (aún más) los tejidos senescentes y produciendo esporas que se desplazan hacia flores y frutos.

Así, en el caso de las flores, ocurre lo mismo que en las hojas, es decir, que no se desarrolla la pudrición de la flor, pero el micelio del hongo crece por el estambre y otros tejidos hasta alcanzar el receptáculo pequeño y verde, donde permanece allí en un estado inactivo (latente) hasta que dicho receptáculo floral comienza a desarrollarse y a acumular azúcares y nutrientes, entonces es cuando se puede volver activo, originando la enfermedad en la fruta verde, derivando en malformación o pudrición de la misma. Una vez que los tejidos florales están muertos, Botrytis cinerea produce más esporas, aumentando la enfermedad, la cual deriva en ciclos múltiples de infección.

Normalmente, el desarrollo de las lesiones en los frutos se retrasa y no se observa hasta que se presenta una coloración blanca, rosada o roja. A esto hay que sumar que, el hongo puede reproducirse en la fruta enferma, produciendo más esporas, ampliando así la infección a otras frutas cercanas, la cual se produce con gran facilidad.

Síntomas y daños

La manifestación de la enfermedad varía en función de la parte de la planta que se vea afectada, así como su estado fisiológico. Como se ha comentado anteriormente, las hojas nuevas y las flores pueden presentar ausencia de síntomas aun estando infectadas, debido a que el hongo permanece inactivo o latente hasta que llegue el momento de aparecer. 

Este patógeno muestra preferencia por las flores y los frutos, pero también puede desarrollarse en tallos, hojas y semillas. Es importante destacar que, si las condiciones ambientales favorecen el desarrollo del hongo, cualquier parte de la planta colonizada puede cubrirse con el moho velludo y característicamente gris de este organismo.

De forma general, los principales síntomas mostrados en las distintas partes de la planta son los siguientes (Koike y Bolda, 2016):

  • En hojas. Cuando las superficies infectadas maduran, el hongo, al activarse, puede mostrar una cubierta aterciopelada de color gris en las partes muertas de la hoja. El tejido donde se desarrolla el hongo se oscurece y, en ocasiones, también pierde consistencia debido a la muerte de las células, ya que segrega proteínas y sustancias fitotóxicas. Transcurrido un tiempo, aparece una característica capa de moho gris en las zonas oscurecidas (células debilitadas o muertas), pudiendo llegar a afectar igualmente a las vivas. 
  • En flores. Puede observarse a través de lesiones de color café en los pétalos, en los sépalos y en el receptáculo, que es la parte central, pequeña y verde de la flor que eventualmente evoluciona a fruto. La infección en las flores no es visible desde su comienzo, siendo los primeros síntomas indicativos de un posible ataque un oscurecimiento de las áreas afectadas, adquiriendo éstas una tonalidad marrón y un aspecto húmedo. Otra señal de la presencia de este hongo en las flores es la aparición de zonas descoloridas, rodeadas por un anillo de un tono marrón oscuro. Los pétalos infectados y desprendidos actúan como medios de dispersión. 
  • En tallos. Si el moho gris continúa desarrollándose en la flor, también se verá afectado el tallo verde en el que se apoya la fruta, denominado pedículo, causando la marchitez de la flor entera y de la fruta inmadura.
  • En frutos. Se produce durante su crecimiento, cuando el patógeno se vuelve activo después de pasar un periodo inactivo en los tejidos internos de la flor. Se puede apreciar como una pudrición dura, de color café, en el extremo de la fruta donde se ubica el cáliz, pudiendo aparecer en diferentes etapas de madurez (fruta blanca, rosada y roja). En la fruta madura en el campo, los casos de enfermedad avanzada responden a la propia fruta cubierta completamente por una capa de esporas.

En lo que respecta a los daños, Botrytis cinerea es bastante activa en el cultivo de la fresa, extendiéndose con cierta facilidad entre las plantas y causando pérdidas significativas, tanto antes como después de la cosecha, ya que se desarrolla en el campo, pero también en el almacenamiento y en el transporte de la fruta.

Durante el cultivo, la enfermedad provoca pérdidas de distintas maneras, resumidas en dos fundamentales:

  • Si coloniza las partes verdes de la planta afectará a su crecimiento y a su rendimiento al disminuir la superficie vegetal y, con ello, su capacidad fotosintética.
  • Si ataca las zonas reproductivas, tanto flores como frutos, reducirá la producción del cultivo, provocando mermas en la cosecha y, por tanto, pérdidas económicas.

En cosecha y postcosecha, también tiene una incidencia importante, ya que puede proliferar y desarrollarse en el almacenamiento de la fruta y también envasada durante su transporte.

Según Koike y Bolda (2016), la pérdida de fruta después de la cosecha puede ocurrir por diversas razones: 

  • Las infecciones inactivas (latentes) pueden activarse más tarde en el desarrollo de la fruta, siendo cosechada estando ya infectada, pero aparentemente sana.
  • La fruta que se puede contaminar por esporas durante la cosecha mostrará los efectos de la enfermedad después de la misma.
  • En el almacenamiento de los frutos cosechados, las piezas sanas conviven con las enfermas, produciéndose la infección por contacto directo, conocido este fenómeno como “anidación”.

Control de la enfermedad

Botrytis es uno de los patógenos más difíciles de controlar cuando las condiciones ambientales favorecen su crecimiento y desarrollo. Ya hemos visto que los síntomas causados por este hongo no son visibles, normalmente, hasta pasadas unas semanas desde su inicio. El problema surge cuando la infección puede observarse a simple vista, lo que significa que el patógeno ya ha penetrado en la planta, en cuyo caso su control resulta muy complicado.

Como ocurre con cualquier enfermedad causada por hongos o bacterias, las medidas preventivas basadas en las prácticas culturales resultan fundamentales. Algunas de ellas son:

  • Manejo adecuado de la ventilación, en el caso de los cultivos protegidos. En cualquier caso, la reducción de la humedad ambiental.
  • Gestión eficiente del riego para evitar aportes excesivos de agua.
  • Abonado equilibrado para evitar un exceso de vigor en la plantación. Los fertilizantes nitrogenados tienen un papel importante aquí.
  • Marcos de plantación poco densos pueden ayudar a una mejor aireación del cultivo.
  • Orientación adecuada de las líneas de cultivo, que deben distribuirse teniendo en cuenta la dirección del sol (efecto de la radiación) y los vientos dominantes de la zona.
  • Especial cuidado en las labores de poda, que deben realizarse de forma adecuada y en el momento oportuno, evitando cortes y heridas innecesarias.
  • Eliminación de plantas y frutos afectados por la enfermedad.
  • Solarización o algún tipo de desinfección tras el cultivo anterior afectado.

El principal medio de control frente a Botrytis cinerea sigue siendo la aplicación de fungicidas, aunque realmente, la repetición continuada de tratamientos con este tipo de productos no reduce el desarrollo de la enfermedad, mas bien lo contrario, ya que este hongo ha creado una buena capacidad de resistencia frente a la mayor parte de los fungicidas. Dicha resistencia se debe a su alta variabilidad genética, a la producción abundante de esporas y a sus ciclos múltiples de infección, que originan un gran desarrollo de la enfermedad.

A este respecto, Mercier et al. (2010), llevaron a cabo un estudio sobre la eficacia de diversas materias frente al moho gris en cultivos de fresa de California, donde se puede comprobar la resistencia de este patógeno de cara a los tratamientos fitosanitarios. Los compuestos aplicados fueron los siguientes: metil tiofanato, iprodiona, boscalida, ciprodinil, piraclostrobin, pirimetanil, fludioxonil, fenhexamida, captan, thiram, ciprodinil + fludioxonil y piraclostrobin + boscalida.

Algunas de las conclusiones obtenidas por estos autores sobre la resistencia ofrecida por Botrytis cinerea fueron las siguientes:

  • Los fungicidas con el modo de acción “sitio-único” son más arriesgados a la hora de desarrollar la resistencia. A nivel global, se han confirmado cepas del hongo en fresa que son resistentes a casi todos los fungicidas con este modo de acción.
  • Especialmente problemáticas son las cepas resistentes a múltiples modos de acción. En los estados de Carolina del Norte y del Sur, en Estados Unidos, se encontraron, por ejemplo, cepas de Botrytis en fresa que tenían resistencia simultánea a fenhexamida, a azoxystrobin y a boscalida.
  • Más del 90 % de las 65 muestras de cepas de B. cinerea eran resistentes a ciprodinil + fludioxonil, a fenhexamida, a piraclostrobin + boscalida y a metil tiofanato.
  • Los fungicidas como captan y thiram mostraron menor riesgo para desarrollar la resistencia porque estas materias tienen actividad “multi-sitio”, contra varias vías metabólicas en el patógeno, por lo que podría ser una buena estrategia combinar dos fungicidas, siempre que uno sea un producto con este tipo de actividad.
  • La aplicación repetida de los mismos fungicidas en los viveros y en las parcelas de cultivo aumenta la presión selectiva y fomenta el desarrollo de resistencias.

Por tanto, teniendo en cuenta la elevada proporción de resistencias generadas, así como la existencia de resistencias múltiples, es necesario implantar un programa de control que incluya rotaciones y mezclas de productos con distintos modos de acción. En este sentido, el Comité de Acción sobre la Resistencia de Fungicidas (FRAC por sus siglas en inglés) proporciona un sistema de numeración de grupos para clasificar los fungicidas según su modo de acción. 

Debido a que la fase de floración de las fresas es relativamente larga, que comprende varios meses, se requieren aplicaciones múltiples durante la temporada, utilizando productos diversos con distintos modos de acción. De este modo, se deben programar las aplicaciones de manera acertada para maximizar la protección de las flores nuevas y recién abiertas.

Finalmente, en lo concerniente al denominado control químico, donde se emplean fungicidas de síntesis en la agricultura convencional y, teniendo en cuenta las “virtudes infecciosas” de este organismo fitopatógeno, es imprescindible realizar tratamientos preventivos en cuanto las condiciones ambientales favorables se presenten. Dichos tratamientos deben ser aplicados de forma correcta, de acuerdo a las recomendaciones técnicas y de uso. El estado del cultivo, el nivel de infección, las condiciones del entorno y la calidad del tratamiento son factores determinantes en las posibilidades de éxito en el control de la enfermedad.

En la producción orgánica de fresa no se pueden utilizar este tipo de productos. Sin embargo, existen, cada vez, un mayor número de alternativas disponibles que pueden servir de herramientas de control si se aplican de forma acertada, siguiendo las recomendaciones de uso del fabricante, así como las recomendaciones técnicas del personal asesor de las parcelas de cultivo. 

Dentro de los productos ecológicos, basados en microorganismos, se usan las bacterias del género Bacillus, como por ejemplo Bacillus subtilis, o también determinados hongos del género Gliocladium, como G. catenulatum y G. rosae. Del mismo modo, algunas cepas de Trichoderma harzianum inhiben el desarrollo del hongo.

Muchos preparados de extractos de plantas están enfocados, principalmente, a prevenir el ataque y desarrollo de Botrytis cinerea, obteniéndose buenos resultados con extracto de tomillo, semillas de cítricos, orégano, menta, ajo y pimienta, entre otros. Los componentes de estos extractos son diversos, pero muchos de ellos inhiben la germinación de los conidios y/o previenen el desarrollo del micelio.

Además de las aplicaciones de fungicidas, sean biológicos o de síntesis, es preciso trabajar en las labores del cultivo orientadas al manejo integrado de plagas (y enfermedades), entre las que destacan las medidas de higiene en las parcelas de cultivo, como recoger y retirar: restos vegetales, hojas y frutos afectados, que reduzcan la incidencia de la enfermedad y su avance.

También, en el marco de las prácticas culturales, puede ayudar a la prevención y reducción de contagio aspectos como la ampliación del espacio entre las plantas, que mejora el movimiento de aire y la reducción de la humedad relativa.

Otras estrategias que podrían reducir el crecimiento del moho gris incluyen: 

  • La selección de variedades que no produzcan un follaje excesivo.
  • La manipulación de las horas de frío para controlar el crecimiento vegetativo de los trasplantes. 
  • El uso de riego por goteo, que resulta clave si se compara con el riego por aspersión a la hora de la dispersión de la enfermedad.
  • El cultivo protegido, bajo túneles de plástico o en invernaderos, reduce el riesgo de infección al existir menos agua libre en el ambiente como ocurre a campo abierto, donde el rocío y la lluvia causan graves problemas al propagar las esporas a las flores y frutos.
  • El grado de susceptibilidad de algunas variedades de fresa a Botrytis cinerea puede ayudar, aunque no parece ser suficientemente significativo como para indicar cambios en el control de la enfermedad.
  • El manejo durante la cosecha y la postcosecha es fundamental, ya que la fresa es una fruta extremadamente sensible al daño causado por este hongo. Por tanto, se debe tener mucho cuidado durante la cosecha y el empaque para minimizar las lesiones. También es esencial en el manejo postcosecha el proceso de enfriamiento (de 0 º a 3 º C) tan pronto como sea posible para retrasar el crecimiento del moho gris y la respiración de la fruta.

Como hemos podido comprobar, Botrytis cinerea es un enemigo peligroso de los cultivos de fresa, ya que resulta muy complicado su control cuando las condiciones son óptimas para su desarrollo. Además, su capacidad de resistencia y facilidad de propagación hacen aún más difícil reducir su incidencia y daños en las plantaciones fresícolas.

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